Ecological drivers of population differentiation and post-copulatory reproductive compatibility in bedbugs

Mgr. Jana Křemenová, Ph.D.

Doctoral thesis

Abstract:

Reprodukční izolace mezi populacemi, která je předpokladem speciace, existuje na pre- a postzygotické úrovni, přičemž předzygotické procesy lze dále rozlišit na před- a post-kopulační mechanismy. Zatímco před kopulační mechanismy byly intenzivně studovány, post-kopulační bariéry byly studovány jen okrajově. Navíc současné modely po kopulačních bariér popisují výhradně genetickou část a přehlíží environmentální aspekty, které mohou rovněž ovlivňovat samčí a samičí reprodukční znaky. Štěnice domácí (Cimex lectularius) představuje slibný model pro výzkum post-kopulační izolace na prezygotické úrovni. Štěnice vytváří dvě geneticky a morfologicky oddělené linie spojené s netopýry (BL) a lidmi (HL), přičemž jedince z obou linií lze krmit i na krvi jiného hostitele, což umožňuje experimentální oddělení genetického a environmentálního aspektu. Navíc se štěnice páří traumatickou inseminací a samice tedy může ovlivnit úspěch oplodnění pouze až po páření. Cílem mé disertační práce bylo prozkoumat i) změny v četnosti páření během života u divokých BL a HL populací štěnic, ii) vliv samičí/samčí genetiky a ekologie na vlastnosti spermií a iii) zda jsou BL a HL populace reprodukčně odděleny. Předkládaná disertace se skládá ze tří publikovaných článků, dvou manuskriptů odeslaných k recenznímu řízení a tří dodatečných nepublikovaných datasetů. První studie byla zaměřena na optimalizaci metody pro určení věku jednotlivců pomocí rozdílných koncentrací pteridinů, aby mohla být využita ve druhé studii k odhadnutí frekvence páření v závislosti na věku samice u divokých populací štěnic. Druhá studie odhalila, že v BL populacích je větší podíl starých samic, které ovšem neměly tolik jizev po páření jako HL samice. Počet jizev u mladých samic se ovšem mezi liniemi nelišil. Navíc četnost páření u BL se zdá být pozitivně ovlivněna velikostí netopýří kolonie. Třetí studie zabývající se efektem samčí diety na výkon spermií odhalila poměrně silný environmentální vliv (tj. pozitivní účinek netopýří krve) na konkurenceschopnost samce při oplození samice, ale rovněž i určitou míru adaptace na lokální podmínky s ohledem na genetický původ samce (tj. vyšší životaschopnost BL spermií bez ohledu na stravu). Čtvrtá studie spolu s nepublikovanými datasety hodnotila genetický a environmentální vliv samce a samice na různé funkce spermií. Výsledky ukázaly, že složení lipidomu spermií a metabolismus spermií jsou fenotypově plastické vůči dietě samce, dostupnosti vnějších živin nebo prostředí uvnitř samice/samce. Ovšem metabolismus spermií byl navíc ovlivněn i původem samce. Poslední studie, využívající full-factorial design a jednotnou stravu, odhalila plnou reprodukční kompatibilitu obou linií. Tato disertace sice neprokázala reprodukční izolaci geneticky odlišných linií štěnic, avšak odhalila několik ekologických adaptací, které v budoucnu mohou k reprodukční izolaci vést.

Abstract:

Reproductive isolation between populations, a prerequisite of speciation, exists at the pre- and postzygotic levels, whereas prezygotic processes can be divided into pre- and postmating mechanisms. While premating mechanisms have been intensively studied, postmating reproductive barriers are understudied. Current models exclusively describe their genetic component and overlook the environmental one that may also shape male and female reproductive traits. Common bedbugs (Cimex lectularius) represent a promising model for postmating prezygotic isolation research. They form two genetically and morphologically distinct lineages associated with bats (BL) and humans (HL), which can be reared on the diet of the other host, allowing experimentally separate environmental and genetic effects. Moreover, they mate by traumatic insemination, and female effects on fertilisation success can only occur postmating. My Ph.D. thesis aims to examine i) changes in mating rate during lifetime in wild BL and HL populations, ii) the influence of female/male genetics and ecology on sperm function, and iii) reproductive divergence between BL and HL. The thesis comprises three published papers, two submitted manuscripts, and three unpublished datasets. The first study focused on optimization of the method for determining age in individual bedbugs according to different pteridine concentrations. This method was used in the second study to estimate the age-controlled mating rate in wild bedbug populations. The second study revealed more old females in BL populations, but those who had fewer mating scars than those in HL. Young females did not differ in the number of mating scars between lineages. In addition, there was a positive effect of bat colony size and female mating rate. The third study, focused on the effect of male diet on sperm performance, showed a relatively strong environmental effect on male competitive fertilisation success (i.e. beneficial effect of bat blood) but also a certain degree of local adaptation to the environment caused by genetics (i.e. more viable sperm of BLs on both diets). The fourth study with unpublished datasets quantified the relative influence of male and female genetics and ecology on a wide range of sperm functions. It revealed that sperm lipid composition and metabolism are phenotypically plastic to the male diet, the availability of external substrates, or the female/male environment. However, sperm metabolism is also influenced by male origin. The last study, using a full-factorial design and a unified diet, showed full reproductive compatibility of BL and HL lineages. Although this thesis did not prove reproductive isolation between deeply genetically isolated lineages of bedbugs, it revealed several ecological adaptations that may increase reproductive isolation in the future.

Keywords

age, Cimex lectularius, diet, ecological speciation, female effect, male effect, origin, pteridines, reproductive isolation, sperm function, ekologická speciace, funkce spermií, potrava, pteridiny, původ, reprodukční izolace, samčí efekt, samičí efekt, věk

Language used: English

Date on which the thesis was submitted / produced: 11. 10. 2021

Thesis defence

• Date of defence: 25. 11. 2021
• Supervisor: doc. Mgr. Tomáš Bartonička, Ph.D.
• Reader: doc. Dr. Nikolay Simov, doc. RNDr. Jan Štefka, Ph.D.

Masaryk University

Faculty of Science

Doctoral programme / field:
Ecological and Evolutionary Biology / Zoology