“Viruses, the hidden genetic entities carried by forest fungal and oomycete pathogens.”

Dr. Leticia Botella Sánchez

Habilitation thesis

Abstract:

Jak viry hub, tak viry oomycetů jsou dnes označovány jako mykoviry. Technologie vysokokapacitního sekvenování (HTS) způsobily explozi virových nálezů, rozšířily virosféru a způsobily revoluci našeho chápání diverzity a evoluce virů. Jako každý jiný typ viru jsou mykoviry obligátními parazity závislými na hostitelských buňkách, což nutně neznamená, že jsou vždy škodlivé. Naopak, jsou zásadními hnacími silami evoluce jako inovativní agens a přenašeči genetického materiálu. Studie o mykovirech lze považovat za relevantní ze tří hlavních různých hledisek. Z virologického hlediska, vzhledem k jejich velké rozmanitosti, pokud jde o organizaci genomu, životní a replikační cykly, může zkoumání mykovirů pomoci porozumět evoluci a původu RNA virů v nižších a vyšších eukaryotech, jako jedni z nejstarších genetických prvků s genomy kódujícími geny. Nemusí být „živí”, ale přesto mohou pomoci pochopit původ života. Z hlediska fytopatologického mohou být mykoviry užitečné dvěma způsoby: a) pokud mykoviry infikují rostlinné patogenní houby a snižují virulenci, mají potenciál využití v biologické kontrole v rámci udržitelného zemědělství a lesnictví. Navzdory obtížnosti nalezení virů, které by byly jednoduše použitelné jako prostředek biologické kontroly za účelem zmírnění nově se objevujících onemocnění, by měla být “virokontrola” včleněna do systému integrované ochrany rostlin. To by nám umožnilo odpovědět na biologicky a ekologicky relevantní otázky týkající se virokontroly v rámci biologické ochrany rostlin, včetně jejího mechanismu působení, rozsahu hostitelů, schopnosti šíření a šancí na úspěšné uchycení v cílové oblasti; b) Protože jsou mykoviry přenášeny intracelulárně, mohou potenciálně pomoci porozumět historii invaze a cestám jejich houbových a oomycetických hostitelů, velmi často invazních druhů exotického původu. A konečně, studiem (myko)virů z environmentálního nebo ekologického hlediska mohou výzkumníci získat komplexnější pochopení složité sítě interakcí, které utvářejí ekosystémy. Například při studiu mořských ekosystémů bylo již poukázáno na to, že virokontrola dokáže ovlivňovat abundanci mikrobů a tím usměrňovat globální biogeochemické cykly. Náhled na viry jako na integrální součást ekosystému zpochybňuje tradiční pohled na ně jako na výhradné patogeny a zdůrazňuje jejich mnohotvárnou roli při udržování zdraví a rovnováhy ekosystému. Během své kariéry jsem se převážně zaměřovala na podchycení rozmanitosti virů infikujících řadu významných houbových a oomycetických patogenů dřevin a dalších rostlin. Aplikací tradičních i moderních technologií jsem našla, popsala a publikovala přes 100 nových druhů RNA mykovirů. Nyní chápeme, že houby (a oomycety) jsou hostiteli komplexních četných virových infekcí, které mohou ovlivnit jejich celkovou kondici. Taxonomie houby je spojena s jejím viromem díky našemu výzkumu mykovirů v celosvětově rozšířených patogenech dřevin. Nové viry se objevují v různých populacích hub v důsledku nových interakcí s prostředím, které mohou ovlivňovat vývoj chorob dřevin. Virové infekce mohou být bezpříznakové, ale některé mohou mít negativní účinek nezávisle na optimálních teplotních podmínkách jejich hostitele. Víme také, že viry mohou pomoci potvrdit historii invaze exotických lesních patogenů, protože jsou účinně přenášeny ve sporách a mohou cestovat se svými hostiteli vzduchem. Společný přenos virů s jejich hostiteli poskytuje jedinečnou příležitost sledovat pohyb patogenů napříč různými oblastmi. Pokud však dojde k několikanásobnému zavlečení patogenu, ne všechny viry jsou účinně přen

Abstract:

ášeny. Největší diverzita virů se totiž vždy nachází v původním areálu patogennních hub a oomycet, kde často nevykazují žádné závažné virulentní chování. Tento stabilnější a navzájem neškodný vztah je důsledkem dlouhodobé koevoluční dynamiky, která udržuje rovnováhu mezi hostitelem a infekčním agens. Aplikace nových strategií HTS, jako je sekvenování celkové RNA, nám umožnila lépe porozumět rozmanitosti mykovirů a jejich spojení s jinými typy virů (např. bunyaviry), jako jsou viry přenášené bezobratlými, včetně těch, které škodí člověku. Tyto nové poznatky by mohly mít zajímavé důsledky nejen pro samotnou virologii, ale také evoluční ekologii a humánní medicínu. Pochopení složitých vztahů mezi viry a jejich hostiteli může poskytnout cenné poznatky využitelné pro zvládání onemocnění, zmírnění dopadu na životní prostředí a odhalování dynamiky vznikajících infekcí.

Abstract:

Both fungal and oomycete viruses are nowadays referred as mycoviruses. High-throughput sequencing (HTS) technologies have brought an explosion of virus findings, enlarged the virosphere, and revolutionized our understanding of virus diversity and evolution. Like any other type of virus, mycoviruses are obligatory parasites depending on host cells, which does not necessarily mean that they are always harmful. On the contrary, they are essential drivers of evolution as innovative agents and transmitters of genetic material. Studies on mycoviruses can be considered relevant from three main different perspectives. From a virology viewpoint, due to their great diversity in terms of genome organization, lifestyles, and replication cycles, investigating mycoviruses may help to understand the evolution and origin of RNA viruses in lower and higher eucaryotes, one of most ancient genetic elements with genomes encoding genes. They might not be “alive”, but still, they can also help to understand the origin of life. From a phytopathology perspective, mycoviruses may be helpful in two ways: (i) if mycoviruses infect plant or tree pathogenic fungi and reduce virulence, they have the potential to be used as virocontrol agents in sustainable agriculture and forestry. Despite the challenges and the difficulties to find viruses with a clear applicability as biological control agents (BCA) to mitigate emerging diseases, virocontrol should be fully integrated into other sustainable management strategies. This would allow us to answer biologically and ecologically relevant questions concerning the BCA, including its mechanism of action, host range, dispersal ability, and the chances of successful establishment after introduction in a target area; (ii) Since mycoviruses are transmitted intracellularly, they can potentially help to understand invasion history and pathways of their fungal and oomycete hosts, very often invasive species with exotic origin. And, finally, studying (myco)viruses from an environmental and/or ecological perspective researchers can gain a more comprehensive understanding the intricate web of interactions that shape ecosystems, as it has already been pointed in marine ecosystems, where their control of microbial profusion has consequences on global biogeochemical cycles. Considering viruses as integral players in ecosystems challenges the traditional view of viruses as solely pathogens, highlighting their multifaceted roles in maintaining the health and balance of the ecosystem. Along my career, I have mostly focused on understanding the diversity of viruses hosted by different relevant tree and plant fungal and oomycete pathogens. Applying traditional and modern technologies I have found, described, and published over 100 novel species of RNA mycoviruses. We understand now that fungi (and oomycetes) host complex multiple viral infections that may influence their overall fitness. The taxonomy of a fungus is linked to its virome due to our research on mycoviruses in worldwide distributed tree pathogens. New viruses come out in the different fungal populations due to new environmental interactions, what can have consequences in a tree disease development. Viral infections may be symptomless, but some can have a negative effect independently of the optimal temperature conditions of their host. We also know that viruses can help confirm the invasion history of exotic forest pathogens because they are efficiently transmitted and can travel with their hosts by air. The co-transmission of viruses with their hosts provides a unique opportunity to track the movement of pathogens across different regions. However, when multiple pathogen introductions occur, not all the viruses are efficiently transmitted. Indeed, the highest virus diversity is always found in the native range of the fungal and oomycete pathogen, where they often do not show any serious virulent behaviour. This more stable and benign relationship with their hosts

Abstract:

suggests the presence of long-term co-evolutionary dynamics that maintain equilibrium. Application of new HTS strategies, such as the sequencing of total RNA has allowed us to better understand the diversity of mycoviruses and their connections to other types of viruses (i.e., bunyaviruses), such as those carried by invertebrates, including some insect-borne human pathogens. These results could have interesting implications not only for virology and evolution, but also for ecology and human health. Understanding the intricate relationships between viruses and their hosts can provide valuable insights into disease management, environmental impact, and the dynamics of emerging infections.

Keywords

virokontrol, mykoviry, lesní patogen, koevoluce

Keywords

coevolution, Mycoviruses, Forest pathogen, virocontrol

Language used: English

Date on which the thesis was submitted / produced: 15. 11. 2023

Thesis defence

• Date of defence: 23. 5. 2024
• Reader: Radovan Pokorný, Ph.D., prof. Ing., Milan NAvrátil, externi, Pablo Martín Pinto, externi

Mendel University in Brno

Faculty of Forestry and Wood Technology

Habilitation programme:
nedefinovano