Trends in genome evolution of crucifers (Brassicaceae)

Soheila Bayat, Ph.D.

Doctoral thesis

Abstract:

Kvetoucí rostliny vykazují pozoruhodnou úroveň biodiverzity spojenou s rozsáhlou diverzifikací a adaptivní radiací. Těmito mechanismy vznikají nové druhy s novými vlastnostmi, které jim umožňují vyrovnávat se se změnami prostředí. Celogenomové duplikace (WGD) a chromozomové aberace (CR) jsou klíčovými procesy při diverzifikace rostlin. Důležitá role WGD ve vývoji různých rostlinných linií je dobře zdokumentována, avšak pouze několik studií objasňuje evoluční význam CR. Prvním cílem této práce bylo objasnit strukturu a vývoj genomů v tribu Thlaspideae (Brassicaceae) a identifikovat CR, jež v minulosti genomy druhů z tohoto tribu formovaly. Tribus Thlaspideae představuje ideální modelový systém pro studium role CR v evoluci, protože většina druhů z tohoto tribu je diploidních a sdílí stejný počet chromozomů (2n = 2x = 14). K rekonstrukci struktury chromozomů druhů z tribu Thlaspideae jsme použili metodu srovnávacího malování chromozomů. Odhalili jsme druhově a rodově specifické CR, nejčastěji pericentrické inverze. Na základě znalosti struktury karyotypů studovaných zástupců Thlaspideae jsme rekonstruovali strukturu ancestralního genomu celého tribu. Repetitivní sekvence byly v minulosti považovány za parazitickou DNA bez jakýchkoli výhod pro jejich hostitele a jejich funkce nebyla dlouho známá. Díky pokroku v sekvenačních a dalších molekulárně-biologických technikách však byla odhalena významná role repetitivních sekvencí v evoluci genomů. Dnes víme, že rozdíly ve velikosti genomu eukaryot jsou primárně způsobeny obsahem repetitivních sekvencí, nikoli počtem genů kódujících proteiny či komplexitou daného organismu. Proto bylo druhým cílem této práce charakterizovat repetitivní složku genomu u devíti zástupců tribu Thlaspideae. Pomocí celogenomového sekvenování a následných bioinformatických analýz jsme jako nejhojnější repetitivní sekvence v genomu druhu Thlaspideae identifikovali elementy Athila patřící do nadčeledi Ty3/gypsy z LTR retrotransposonů. Charakterizovali jsme také řadu tandemových repetic, které mohou být využity jako druhově či rodově specifické chromozomové markery. Třetím cílem této práce bylo porozumět evoluční historii hexaploidního druhu Alliaria petiolata. Nedávná molekulárně-fylogenetická studie tribu Thlaspideae zahrnula hexaploidní A. petiolata do stejné monofyletické skupiny s diploidní A. petiolata a druhem Parlatoria cakiloidea. Nám se podařilo identifikovali CR a repetitivní clustery sdílené těmito třemi druhy. Na základě toho jsme odpodili pravděpodobný alohexaploidní původ druhu A. petiolata, který zřejmě vznikl hybridizací druhů blízce příbuzných diploidní A. petiolata a Pa. cakiloidea.

Abstract:

Flowering plants show an outstanding level of biodiversity due to extensive diversification and adaptive radiation producing new species with novel characters that enable them to cope with environmental fluctuations. Both whole-genome duplication (WGD) and chromosome alterations are key contributors to plant diversification. The important role of WGD in the evolution of different plant lineages is well documented, but a few studies focus on the evolutionary significance of chromosome rearrangements (CRs). The first aim of this thesis was to address the genome structure and evolution in the tribe Thlaspideae (Brassicaceae) and identify the main mechanisms shaping the genome of Thlaspideae species. The cruciferous tribe Thlaspideae represents an ideal model system to address the role of large-scale chromosome alterations in genome evolution, as most Thlaspideae species share the same diploid chromosome number (2n = 2x = 14). To achieve these aims, we constructed the genome structure in 12 Thlaspideae species using comparative chromosome painting. We uncovered species-and genus-specific CRs, mostly pericentric inversions, as the main force driving genome variations within the tribe. Consequently, we reconstructed the ancestral Thlaspideae genome. At the beginning of genomic research, repetitive sequences were considered parasitic DNA without any advantages for their hosts, and their function was unknown. However, with advances in genome sequencing techniques and molecular biology, the critical role of repetitive sequences in genome evolution is exposed. It is generally accepted that differences in genome sizes of eukaryotes are primarily due to the number of repetitive sequences and not the number of protein-coding genes or the complexity of eukaryotes. The second aim of this thesis was to characterize the repeatome composition of nine Thlaspideae species and identify pericentromeric satellite sequences using low-pass NGS data and bioinformatic tools. We identified Athila elements belonging to the superfamily Ty3/gypsy from LTR retrotransposons as the most abundant repetitive sequences in the genome of Thlaspideae species. Moreover, we detected shared and species-specific pericentric satellite DNAs in the genome of Thlaspideae species. The third aim of this thesis was to understand the evolutionary history of hexaploid Alliaria petiolata. According to the recent molecular phylogenetic study of the tribe Thlaspideae, the hexaploid A. petiolata is encompassed in the same monophyletic clade with the diploid A. petiolata and in a well-supported subclade with Parlatoria cakiloidea. We identified CRs and repeatome clusters shared by these three species. Therefore, we proposed an allopolyploid origin of hexaploid A. petiolata via hybridization between genomes closely related to diploid A. petiolata and Pa. cakiloidea.

Keywords

Chromosome painting, Chromosome rearrangements, garlic mustard, genome evolution, pennycress, pericentric inversions, repetitive DNA, Thlaspideae, Brassicaceae

Language used: English

Date on which the thesis was submitted / produced: 21. 10. 2021

Thesis defence

• Date of defence: 1. 12. 2021
• Supervisor: RNDr. Terezie Mandáková, Ph.D.
• Reader: prof. RNDr. Karol Marhold, CSc., doc. Ing. Petr Smýkal, Ph.D.

Masaryk University

Faculty of Science

Doctoral programme / field:
Genomics and Proteomics / Genomics and Proteomics