Genomics of chromosomal dysploidy in plants

Yile Huang, Ph.D.

Disertační práce

Anotace:

Abstrakt Genomová redundance způsobená celogenomovou duplikací (WGD) vytváří podmínky pro chybné opravy dvouřetězcových zlomů DNA, což může vést k chromozomovým přestavbám (CRs) a redukci počtu chromozomů, označované jako descendentní dysploidie. Ačkoli jsou opakované cykly polyploidizace a postpolyploidní diploidizace (PPD) u krytosemenných rostlin časté, evoluční mechanismy a důsledky descendentní dysploidie zůstávají nedostatečně objasněny. Genomová sestava Heliophila variabilis v chromozomovém měřítku (~334 Mb, 2n = 22) představuje první sekvenovaný oktoploidní genom v čeledi brukvovitých. Analýzy ukazují na allo-oktoploidní původ tohoto genomu před přibližně 12 miliony let. Rediploidizace vedla k rozsáhlé reorganizaci rodičovských subgenomů (39 CRs), 2,7násobnému snížení počtu chromozomů (z ~30 na 11) a k speciacím v rámci rodu Heliophila. Tyto výsledky zdůrazňují význam WGD a PPD pro ekomorfologickou diverzifikaci a adaptaci flóry Kapské oblasti. Osm genomů rodu Biscutella (Brassicaceae; 0,6–1,1 Gb; n = 6, 8 a 9) bylo vystopováno k společnému allotetraploidnímu předku (n = 14) přibližně před 11–13 miliony let, po čemž následovaly nezávislé trajektorie sestupné dysploidie, které vedly ke vzniku nejméně dvou evolučních kladů: raně divergujících druhů (n = 6/8) a později divergujících druhů (n = 9). Oba klady vykazovaly srovnatelný stupeň frakcionace subgenomů, nicméně časně divergované druhy měly zrychlenou eliminaci LTR retrotranspozonů, častější přechody mezi A a B chromatinovými kompartmenty a výraznější variabilitu ve velikosti topologicky asociovaných domén (TADs). Dále čtrnáct hotspotů chromozomálních zlomů bohatých na repetitivní sekvence – často překrývajících se s hranicemi TAD – zdůrazňuje vliv chromatinové topologie na přestavbu genomu. Souhrnně tato zjištění ukazují, že navzdory společnému původu probíhá diploidizace podél kladově specifických trajektorií, které se liší jak rychlostí, tak rozsahem. Rozsáhlý průzkum WGD napříč 1,010 genomy semenných rostlin, zahrnujícími 47 řádů a 132 čeledí, ukázal, že vyšší počet WGD souvisí s větší retencí počtu chromozomů a protein-kódujících genů. Tento jev však nekoreluje s velikostí genomu ani s obsahem repetitivních sekvencí. Analýzy syntenie u 51 reprezentativních genomů ze dvou čeledí nahosemenných, dvou čeledí jednoděložných a tří čeledí dvouděložných rostlin odhalily liniově specifické mechanismy descendentní dysploidie: end-to-end translokace dominují u brukvovitých, zatímco vnořené chromozomové inserce jsou časté u trav (Poaceae). Opakované nevyvážené reciproké translokace jsou typické v čeledích Cucurbitaceae, Lamiaceae a u nahosemenných. Zkoumané druhy vykazovaly různý rozsah chromozomálních přestaveb ve srovnání s předpokládanými předky, přičemž počet přestaveb nekoreloval s genetickou vzdáleností od ancestrálního genomu. To naznačuje, že některé linie si udržely relativně stabilní karyotyp po velmi dlouhé evoluční období. Tyto výsledky poskytují nové poznatky o tom, jak WGD, PPD a descendentní dysploidie formují počty chromozomů, strukturu genomu a evoluční inovace u semenných rostlin. Zdůrazňují, že polyploidie je sice téměř univerzálním rysem rostlinných genomů, avšak následná diploidizace a remodelace chromozomů probíhají podle liniově specifických trajektorií, které se liší mechanismy, rychlostí i rozsahem. To přispívá k mimořádné diverzitě a adaptabilitě semenných rostlin.

Abstract:

Abstract Genomic redundancy caused by whole-genome duplication (WGD) creates opportunities for errors in double-strand break misrepair, which can result in chromosomal rearrangements (CRs) and a reduction in chromosome number, a phenomenon known as descending dysploidy. While recurrent cycles of polyploidization and post-polyploid diploidization (PPD) are common in flowering plants, the evolutionary pathways and consequences of descending dysploidy remain poorly understood. The chromosome-scale genome assembly of Heliophila variabilis (~334 Mb, 2n = 22) represents the first sequenced octoploid genome in the Brassicaceae. This genome shows evidence of an allo-octoploid origin ~12 million years ago (Mya). Rediploidization of the ancestral genome was marked by extensive reorganization of parental subgenomes (39 CRs), a 2.7-fold reduction in chromosome number (n = ~30 → n = 11), and speciation events in the genus Heliophila. These findings highlight the roles of WGD and PPD to the ecomorphological diversification and adaptation in the Cape flora region. The eight Biscutella genomes (Brassicaceae; 0.6 – 1.1 Gb; n = 6, 8 and 9) were traced to a shared allotetraploid ancestor (n = 14) ~11 to 13 Mya, followed by independent descending dysploid trajectories that produced at least two evolutionary clades: early-diverging species (n = 6/8) and late-diverging species (n = 9). Both clades showed comparable degrees of subgenome fractionation; however, early-diverging species demonstrated an accelerated removal of LTR retrotransposons, frequent transitions between A and B chromatin compartments, and considerable variability in the sizes of topologically associated domains (TADs). Moreover, fourteen chromosomal breakage hotspots rich in repeats—often overlapping with TAD boundaries—highlight the influence of chromatin topology on genome restructuring. Collectively, these findings show that despite a shared ancestry, diploidization proceeds along clade-specific trajectories that differ both in rates and extent. A comprehensive survey of WGD histories across 1,010 seed plant genomes, which encompass 47 orders and 132 families, has revealed that a higher number of WGDs is associated with greater retention of chromosome number and protein-coding genes. However, this is not related to genome size or repeat content. Synteny analyses of 51 representative genomes from two gymnosperm, two monocot, and three eudicot families demonstrate lineage-specific modes of descending dysploidy: end-to-end translocations dominate in the Brassicaceae, while nested chromosome insertions are common in the Poaceae. Additionally, recurrent unbalanced reciprocal translocations are prevalent in the Cucurbitaceae, Lamiaceae, and gymnosperm families. The species studied exhibit varying degrees of CRs compared to their putative ancestors, yet the number of rearrangements does not correlate with the genetic distance from the ancestral genome. This indicates that certain lineages have maintained a relatively stable ancestral karyotype over long evolutionary timescales. Collectively, these findings provide new insights into how WGD, PPD, and descending dysploidy have shaped chromosome numbers, genome architecture, and evolutionary innovation in seed plants. They highlight that while polyploidy is a near-universal feature of plant genomes, the subsequent diploidization and chromosomal remodeling processes can follow lineage-dependent trajectories with distinct mechanisms, rates and extent. This contributes to the remarkable diversity and adaptability of seed plants.

Keywords

celogenomové duplikace, subgenomy, diploidizace, descendentní dysploidie, evoluce karyotypu, Brassicaceae, Heliophileae, Biscutelleae whole-genome duplication, subgenomes, diploidization, descending dysploidy, chromosome number variation, karyotype evolution, Biscutelleae

Jazyk práce: angličtina

Datum vytvoření / odevzdání či podání práce: 5. 9. 2025

Obhajoba závěrečné práce

• Obhajoba proběhla 16. 10. 2025
• Vedoucí: prof. Mgr. Martin Lysák, Ph.D.
• Oponent: Prof. Yongpeng Ma, Professor Robert Hasterok, PhD, DSc

Masarykova univerzita

Přírodovědecká fakulta

Doktorský studijní program / obor:
Genomika a proteomika / Genomika a proteomika